Во втором сезоне «Синего экзорциста» действие разворачивается в Киото, где когда-то был побеждён ужасный Нечестивый Король, уничтоживший тысячи жизней. Экзорцисты Истинного Креста обезвредили его, вырвав и спрятав могущественные глаза чудовища. Однако первый глаз, хранившийся в Академии, похищен таинственным вором. Рин Окумура и его друзьям из Отделения Истинного Креста предстоит срочно найти украденную реликвию, чтобы предотвратить возможное воскрешение древнего зла и новую катастрофу.